Gabriele Condulmer nasceu em Veneza, em 1383, membro de uma nobre e rica família veneziana. Era sobrinho do papa Gregório XII, o que lhe abriu portas na carreira eclesiástica desde jovem: ingressou na Ordem dos Cônegos Regulares de Santo Agostinho, tornou-se bispo de Siena e, em 1408, foi elevado a cardeal por seu tio. Governou também a Marca de Ancona e a região da Romanha em nome da Santa Sé antes de chegar ao papado.

Após a morte de Martinho V — pontífice que havia encerrado o Grande Cisma do Ocidente —, Condulmer foi eleito papa na primeira votação do conclave reunido em Roma, em 3 de março de 1431, adotando o nome de Eugênio IV. Antes da eleição, aceitou uma capitulação que concedia ao Colégio Cardinalício metade das receitas pontifícias e prometia consultá-lo em decisões importantes — compromisso que geraria tensões ao longo de seu governo.

Seu pontificado, um dos mais conturbados do século XV, foi dominado pelo confronto entre a autoridade papal e o movimento conciliarista. Martinho V já havia convocado o Concílio de Basileia, que Eugênio IV tentou dissolver em dezembro de 1431, desconfiado do espírito hostil que ali predominava; a medida gerou forte resistência, e o concílio, sob liderança de setores radicais, chegou a declarar o papa deposto e proclamar a superioridade do concílio sobre o pontífice, elegendo em 1439 o antipapa Félix V — o último antipapa da história da Igreja. Eugênio IV, por sua vez, transferiu o concílio para Ferrara (1438) e depois para Florença, cidade então centro fervilhante do humanismo renascentista, onde consagrou a célebre catedral recém-concluída por Brunelleschi.

O momento de maior êxito espiritual de seu pontificado foi justamente em Florença: ali, em 1439, foi proclamada solenemente a união entre a Igreja latina e a Igreja grega ortodoxa, com a assinatura do decreto ""Laetentur Caeli"" pelos representantes bizantinos, incluindo o imperador João VIII Paleólogo — embora essa união, motivada em parte pela urgência de Constantinopla em obter apoio militar do Ocidente contra os turcos otomanos, tenha se revelado frágil e pouco duradoura, rejeitada por boa parte do clero e do povo bizantino. Ainda assim, o Concílio de Florença permitiu a Eugênio IV reafirmar sua primazia sobre o movimento conciliarista.

Enfrentou também sério conflito com a família Colonna, parentes de seu antecessor Martinho V, que resultou em guerra armada nos Estados Pontifícios; a intervenção de Florença, Veneza e Nápoles ajudou a selar a paz, mediante indenização e a devolução de castelos à Santa Sé. Devido às turbulências romanas, Eugênio IV precisou fugir da cidade disfarçado em 1434, após a proclamação de uma efêmera república, só retornando a Roma em 1443, com apoio de Afonso de Aragão.

No campo missionário, é lembrado por um gesto notável: em 1435, através da bula ""Sicut Dudum"", condenou explicitamente a escravização dos nativos recém-convertidos ao cristianismo nas Ilhas Canárias, determinando, sob pena de excomunhão, que fossem libertados dentro de quinze dias — um dos primeiros pronunciamentos formais da Igreja contra a escravidão, quase sessenta anos antes da chegada europeia às Américas. Faleceu em Roma, em 23 de fevereiro de 1447, deixando um legado marcado pela firme defesa da supremacia papal diante do conciliarismo e pela reaproximação, ainda que efêmera, com o Oriente cristão.